존 볼턴은 1970년대에 <룩 인>, <하우스 오브 해머>, <해머스 홀 오브 호러> 같은 영국 잡지에 단편 소설 삽화를 그리면서 경력을 시작했다. 마블 코믹스의 <비자르 어드벤처스> 속 단편 하나로 미국 만화 시장에 진입한 볼턴은 마블의 앤솔로지 시리즈 <에픽 일러스트레이티드>와 에픽 코믹스 임프린트에 정기적으로 참여하게 되었는데, 그의 펜과 잉크 그림과 색칠이 들어간 그림 스타일 양쪽 모두를 <컬 더 컨쿼러>, <블랙 드래곤> 같은 시리즈와 그래픽 노블 <마라다 더 쉬울프>, <썸플레이스 스트레인지> 등에서 펼쳐보였다. 볼턴은 1990년에 닐 게이먼의 <북스 오브 매직> 작업으로 DC 및 버티고와의 연계를 시작하고 그 후부터 수많은 작품에 그림을 그렸다. <배트맨: 더 맨배트>, <배트맨/조커: 스위치>, <멘즈 인사나>, <유저>, <기프트 오브 더 나이트>, <샌드맨: 퓨리즈>, 그리고 <갓 세이브 더 퀸> 등이 있다. 그는 대부분의 시간을 으스스한 영화 소품과 비전서들이 놓인 스튜디오에서 그림을 그리는 데 쓴다.